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Spatio-temporal plant-pollinator interactions and floral nectar quality in a plant diversity experiment

Räumlich-zeitliche Interaktionen zwischen Pflanzen und Bestäubern und die Qualität des Blütennektars in einem Experiment zur Pflanzenvielfalt

  • The worldwide decline of plant and insect species during the last decades has far-reaching consequences for the functionality of ecosystems and their inherent processes. Pollination as one of them is an indispensable ecosystem service for human wellbeing. More than 85% of the worldwide flowering-plant species depend to some degree on pollination by insects (pollinators). Similarly, many pollinators depend on the flowers of the plants, as they need nectar and pollen as food resources for themselves and their offspring. However, an increasing number of pollinator and plant species are threatened by multiple, interacting, and sometimes synergistic causes (habitat loss, fragmentation, diseases, parasites, pesticides, monocultures) that are becoming a growing threat to ecosystem functioning. Given the loss of plant species diversity, it is increasingly difficult for pollinators to find food throughout the year. Therefore, this study analyses the influence of plant diversity on pollinators. The study was conducted in the course of the Jena Experiment, which is a long-term biodiversity experiment (since 2002) with 60 plant species, common to Central European Arrhenatherum grasslands. With a plant diversity gradient of 1, 2, 4, 8, 16, and 60 plant species per plot, time-series data resulted from a wide range of ecosystem processes, ranging from productivity, decomposition, C-storage, and N-storage to herbivory, and pollination. These were studied to investigate the mechanisms underlying the relationships between biodiversity and ecosystem processes. Chapter 2 studies the spatio-temporal distribution of pollinators on flowers along an experimental plant diversity gradient. For this purpose, the pollinators were divided into four different functional groups, i.e. honeybees, bumblebees, solitary bees and hoverflies. In particular, the spatial pollinator behaviour was examined, that is, in which flowering height the flowers were visited within the plant community. In order to study the temporal component, pollinator visits were observed over the course of the day and the season. As a result, an unprecedented high resolution of plant-pollinator interactions was found. For the first time it was possible to demonstrate that the different pollinator functional groups can complementarily use different spatio-temporal niches which was most pronounced in species-rich plant mixtures,. This leads to the conclusion that species-rich plant mixtures provide sufficient resources that can be used by generalists, such as honeybees and bumblebees, as well as other pollinator functional groups, such as hoverflies and solitary bees. Chapters 3 and 4 continues on the chemical composition of flower nectar (nectar) of various plant species. Nectar is used as food resource for adult pollinators, but is also largely used as a supply for their offspring, making it the most important pollinator reward. The chemical composition of the nectar was analysed for the two most important macronutrients, carbohydrates (C) and amino acids (AA), using high performance liquid chromatography (HPLC). Subsequently, their contents were analysed in terms of concentration, proportional content and the ratio of carbohydrates to amino acids (C:AA). In Chapter 3, the nectar of 34 plant species from the grasslands of the Jena Experiment was compared. In doing so, similarities and/or differences of the nectar compositions were investigated with respect to the most important macronutrients carbohydrates and amino acids between the individual species but also between the most representative plant families. This should lead to a better understanding about how plant diversity influences consuming pollinators and which factors, e.g. phylogenetics, morphology or ecology, can lead to different nectar compositions. We could show that each plant species differs in terms of carbohydrate content, amino acid content and C:AA-ratio. In addition, there were clear differences between the four representative plant families Apiaceae, Asteraceae, Fabaceae and Lamiaceae regarding the proportions of essential amino acids. The proportions of the individual sugars and the C:AA-ratios also differed greatly between the four plant families. Therefore, it can be assumed that these nectar contents are family-specific. The need for differences in carbohydrate content are probably due to the different morphology of the flowers, as plants with open flowers and exposed nectar, as in Apiaceae and Asteraceae, can protect their nectar from evaporation if the nectar has a higher osmolality, which can be achieved by a higher hexose (fructose and glucose) content. Thus, the nectar can remain dilute for a longer time and consequently remain consumable for pollinators, which in turn can contribute to the pollination of plants. Fabaceae and Lamiaceae showed different results. Here the nectar was probably protected from evaporation by closed flowers, which explains the high proportion of sucrose, leading to a lower osmolality that would enhance evaporation for exposed nectar. The metabolic pathways controlling the family-specific C:AA-ratios are yet to be explored. In conclusion, it can be suggested that this study contributes to elucidating the morphological and phylogenetic characteristics that control each plant species’ nectar composition. In Chapter 4, nectar was investigated in the context of diversity effects on the example of the plant species Field Scabious, Knautia arvensis. It was analysed to what extent the nectar quality (nutrient content) differs between plant individuals of one species. The underlying factors causing these differences in nectar composition have never been studied before. In order to investigate these coherences, plant communities in the Jena Experiment of different plant species richness levels containing the target plant species K. arvensis were used. In particular, we examined whether the nectar of K. arvensis is influenced by other neighbouring plant species, e.g. through competition for pollinators. The carbohydrate and amino acid content in nectar varied both between individuals of K. arvensis and between the different plant species richness levels. However, there were significant non-linear differences in the proportions of certain essential and phagostimulatory amino acids, which were produced proportionally more in the nectar of K. arvensis plants in species-rich plant communities, while histidine, one of the generally inhibiting amino acids tended to be less present. Our findings therefore suggest that the nectar of K. arvensis is more palatable when the plants grow in species-rich plant communities. Overall, these studies indicate how fragile plant-pollinator interactions are but also how important plant species-rich grasslands are to support plant-pollinator interactions. Increased plant species diversity is essential to ensure the availability of flowering resources throughout the year. Pollinators, such as honeybees, bumblebees, solitary bees, and hoverflies can use the niches in time and in vertical space complementarily. However, in plant species-poor grasslands there may be more niche overlaps, which is probably due to a reduced availability of resources. This points to the need to include different plant species belonging to different plant families, whose nectar may have evolved in response to morphological flower traits and metabolic pathways. Therefore plant species diversity can supply pollinators with nectar differing in carbohydrate and amino acid content and thus differing in quality. Also C-AA ratios have proven to be a useful measurement to reveal differences between plant species. In addition, C:AA ratios were not differing in nectar of K. arvensis individuals growing in different plant species richness levels, although their nectar seemed to be more attractive in mixtures with 16 plant species, likely due to higher content of essential and phagostimulatory amino acids than in plant species-poor mixtures. Thus further research investigating diversified farming systems, including pollinator-friendly practices to reveal the attractiveness of different plant species. More diversified field margins and grasslands, for the maintenance of pollinator services for sustainable provision of crop pollination.
  • Der weltweite Rückgang der Pflanzen- und Insektenarten während der letzten Jahrzehnte hat weitreichende Folgen für die Funktionalität von Ökosystemen und deren immanenten Prozesse. Bestäubung von Pflanzen ist eine auch für den Menschen unverzichtbare Ökosystem-Dienstleistung. Hierbei sind mehr als 85% aller Blütenpflanzen zu einem gewissen Grad auf eine Bestäubung durch Insekten (Bestäuber) angewiesen. Ebenso sind viele Bestäuber abhängig von den Blüten der Pflanzen, da sie Nektar und Pollen als Nahrungsquellen für sich und ihren Nachwuchs benötigen. Immer mehr Bestäuber- und Pflanzenarten geraten jedoch in Bedrängnis durch vielfältige, wechselwirkende und manchmal synergistisch wirkende Ursachen (Habitatverlust, Fragmentierung, Krankheiten, Parasiten, Pestizide, Monokulturen), die eine stärker werdende Bedrohung für funktionsfähige Ökosysteme werden. In Anbetracht des Verlusts der Pflanzenartenvielfalt können Bestäuber über das ganze Jahr gesehen kaum genügend Nahrung finden. Darum wird in dieser Studie analysiert, welchen Einfluss die Pflanzenartenvielfalt auf Bestäuber hat. Die Studie wurde im Rahmen des Jena-Experiments durchgeführt, bei dem es sich um ein Biodiversitäts-Langzeitexperiment (seit 2002) mit insgesamt 60 Pflanzenarten handelt, die typisch für mitteleuropäische Glatthafer-Wiesen sind. Mit einem Pflanzendiversitätsgradienten von 1, 2, 4, 8, 16 und 60 Pflanzenarten pro Fläche konnten Zeitreihen für ein breites Spektrum an Ökosystemprozessen wie z. B. der Produktivität, dem Stoffabbau, der Kohlenstoff- und Stickstoffspeicherung, Schädigung von Pflanzen durch Fraßfeinde sowie der Bestäubung aufgenommen werden. Diese wurden analysiert, um die Mechanismen zu untersuchen, die der Beziehung zwischen Biodiversität und Ökosystemprozessen zugrunde liegen. Im Kapitel 2 wird die räumlich-zeitliche Verteilung von Bestäubern auf Blüten entlang eines experimentellen Pflanzendiversitätsgradienten untersucht. Hierfür wurden die Bestäuber in die vier funktionellen Bestäubergruppen Honigbienen, Hummeln, Solitärbienen und Schwebfliegen unterteilt. Insbesondere wurde das räumliche Bestäuberverhalten betrachtet, das heißt, in welcher Höhe die Blüten innerhalb der Pflanzengemeinschaft besucht wurden. Zur Untersuchung der zeitlichen Komponente wurden zum anderen die Bestäuberbesuche über den tages- und jahreszeitlichen Verlauf hinweg untersucht. Dies führte dazu, dass eine nie zuvor dagewesene hohe Auflösung der Pflanzen-Bestäuber-Interaktionen aufgenommen wurde. Hiermit konnte erstmals nachgewiesen werden, dass in besonders artenreichen Pflanzenmischungen die unterschiedlichen funktionellen Bestäubergruppen verschiedene räumlich-zeitliche Nischen komplementär nutzen können. Dies lässt wiederum den Rückschluss zu, dass artenreiche Pflanzenmischungen genügend Ressourcen bieten, die sowohl Generalisten, wie Honigbienen und Hummeln, als auch andere funktionelle Bestäubergruppen, wie Schwebfliegen und Solitärbienen, nutzen können. Die Kapitel 3 und 4 beschäftigen sich mit der chemischen Zusammensetzung von Blütennektar (Nektar) verschiedener Pflanzenarten. Nektar dient adulten Bestäubern als Nahrung, wird aber auch vielfach als Versorgung für ihre Nachkommen gesammelt und stellt damit die wichtigste Belohnung für Bestäuber dar. Die chemische Zusammensetzung des Blütennektars wurde auf die beiden wichtigsten Makronährstoffe Kohlenhydrate (C) und Aminosäuren (AA) mit Hilfe von Hochleistungsflüssigkeitschromatographie (HPLC) analysiert. Anschließend wurde Nektar in Bezug auf Konzentration, prozentualen Gehalt und dem Verhältnis von Kohlenhydraten zu Aminosäuren (C:AA) untersucht. In Kapitel 3 wurde der Nektar von 34 Pflanzenarten der Graslandflächen aus dem Jena Experiment miteinander verglichen. Dabei sollten Ähnlichkeiten bzw. Unterschiede der Nektarzusammensetzungen in Hinblick auf die wichtigsten Makronährstoffe (Kohlenhydrate und Aminosäuren) zwischen den einzelnen Arten aber auch zwischen den repräsentativsten Pflanzenfamilien untersucht werden. Dies soll zu einem besseren Verständnis darüber beitragen, welchen Einfluss Pflanzendiversität auf konsumierende Bestäuber hat und welche Faktoren, z.B. Phylogenie, Morphology oder Ökologie, zu unterschiedlichem Nektargehalt führen können. Es hat sich gezeigt, dass sich alle Pflanzenarten hinsichtlich der Gehalte an Kohlenhydraten, Aminosäuren und der C:AA-Verhältnisse signifikant voneinander unterscheiden. Außerdem gab es klare Unterschiede zwischen den vier repräsentativen Pflanzenfamilien der Doldenblütler (Apiaceae), Korbblütler (Asteraceae), Schmetterlingsblütler (Fabaceae) und Lippenblütler (Lamiaceae) hinsichtlich der prozentualen Anteile der essentiellen Aminosäuren. Auch bei den prozentualen Anteilen der einzelnen Zucker und den C:AA-Verhältnissen waren starke Unterschiede zwischen den vier Pflanzenfamilien vorhanden. Daher ist anzunehmen, dass diese Nektargehalte familienspezifisch sind. Die Notwendigkeit für Unterschiede in den Kohlenhydrat-Anteilen ließen sich durch die unterschiedliche Morphologie der Blüten erklären, da Pflanzen mit offenen Blüten und damit exponiertem Nektar, wie bei Apiaceae und Asteraceae, ihren Nektar vor Verdunstung schützen können, wenn der Nektar eine höhere Osmolalität aufweist, was durch einen höheren Hexose-Anteil (Fruktose und Glukose) erreicht werden kann. Somit bleibt der Nektar länger flüssig und in der Konsequenz für potenzielle Bestäuber länger konsumierbar, was wiederum zum Bestäubungserfolg der Pflanzen beitragen kann. Fabaceae und Lamiaceae zeigten gänzlich andere Ergebnisse. Hier wurde der Nektar wahrscheinlich durch geschlossene Blüten vor Verdunstung geschützt, was den hohen Saccharose-Anteil erklärt, der eine niedrigere Osmolalität bedingt und bei einer Exposition des Nektars höhere Verdunstungsraten verursachen würde. Die Stoffwechselwege, durch die die familienspezifischen C:AA-Verhältnisse bedingt werden, müssen noch weitergehend untersucht werden. Rückschließend lässt sich aber sagen, dass diese Studie dazu beiträgt, dass die Nektarzusammensetzung sowohl von morphologischen als auch phylogenetischen Merkmalen gesteuert ist. In Kapitel 4 wurde der Einfluss von Diversitätseffekten auf den Nektar am Beispiel der Ackerwitwenblume, Knautia arvensis, untersucht. Hierbei wurde betrachtet, inwiefern sich die Nektarqualität (Nährstoffgehalt) zwischen Pflanzenindividuen einer Art unterscheidet. Die zugrundeliegenden Faktoren, die die Unterschiede im Nektargehalt steuern, waren bisher noch nicht näher untersucht worden. Es wurden daher im Jena Experiment Pflanzengemeinschaften unterschiedlicher Diversität genutzt, die zusammen mit der Zielpflanze K. arvensis wuchsen. Dabei sollte vor allem beleuchtet werden, ob der Nektar von K. arvensis durch andere benachbarte Pflanzenarten beeinflusst wird, z. B. durch den Wettbewerb um Bestäuber. Der Kohlenhydrat- und Aminosäuregehalt im Nektar variierte sowohl zwischen den K. arvensis-Individuen als auch zwischen den verschiedenen Diversitätsstufen. Jedoch gab es in den Proportionen signifikante, nicht lineare Unterschiede bei einigen essentiellen und phagostimulatorischen Aminosäuren, die höher konzentriert im Nektar von K. arvensis-Pflanzen artenreicher Pflanzengemeinschaften gefunden wurden, während die hemmende Aminosäure Histidin tendenziell weniger enthalten war. Dies lässt darauf schließen, dass der Nektar von K. arvensis für Insekten attraktiver ist, wenn die Pflanzen in artenreicheren Pflanzengemeinschaften wachsen. Insgesamt zeigt diese Studie, wie anfällig Pflanzen-Bestäuber-Interaktionen sind, aber auch, wie wichtig pflanzenartenreiche Wiesen sind für den Erhalt von Wechselwirkungen zwischen Pflanzen und Bestäubern sind. Eine erhöhte Artenvielfalt der Pflanzen ist wichtig, damit es genügend blühende Ressourcen über das ganze Jahr durchgehend geben kann. Bestäuber, wie Honigbienen, Hummeln, Solitärbienen und Schwebfliegen, können die räumlich-zeitlichen Nischen komplementärer nutzen, während in pflanzenartenarmen Wiesen mehr Nischenüberschneidungen vorkommen, was auf weniger verfügbare Ressourcen schließen lässt. Meine Forschung weist auf die Notwendigkeit hin, Pflanzenarten einzubeziehen, die zu verschiedenen Pflanzenfamilien gehören, deren Nektar sich möglicherweise als Reaktion auf morphologische Blütenmerkmale und Stoffwechselwege entwickelt hat. Daher ist erhöhte Artenvielfalt der Pflanzen notwendig, um Bestäuber mit Nektar versorgen zu können, der sich im Kohlenhydrat- und Aminosäuregehalt unterscheidet und sich somit in der Qualität unterscheidet. Auch C-AA-Verhältnisse haben sich als ein nützliches Maß erwiesen, um Unterschiede zwischen Pflanzenarten aufzudecken. Darüber hinaus unterschieden sich die C:AA-Verhältinisse im Nektar von K. arvensis-Individuen, die in unterschiedlichen Diversitätsstufen von Pflanzenarten wuchsen, nicht. Dennoch schien Nektar aus Mischungen mit 16 Pflanzenarten wegen des höheren Gehalts an essentiellen und phagostimulatorischen Aminosäuren attraktiver zu sein als aus artenärmeren Mischungen. Daher möchte ich dazu anregen, weitere Studien hinsichtlich diversifizierte Landwirtschaftssysteme zu betreiben, einschließlich bestäubungsfreundlicher Praktiken, um die Attraktivität verschiedener Pflanzenarten aufzuzeigen. Ich empfehle auch, breite Feldränder und artenreiches Grünland zu erhalten, um eine nachhaltige Bestäubung von Nutzpflanzen in der Zukunft aufrecht zu sichern.

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Author:Christine VenjakobGND
URL: https://pub-data.leuphana.de/frontdoor/index/index/docId/1266
Advisor:Alexandra-Maria Klein (Prof. Dr.)
Referee:Alexandra-Maria Klein (Prof. Dr.)ORCiDGND, Vicky Temperton (Prof. Dr.)ORCiDGND, Christoph Scherber (Prof. Dr.)ORCiDGND
Document Type:Doctoral Thesis
Year of Completion:2022
Date of Publication (online):2022/10/26
Date of first Publication:2022/10/27
Publishing Institution:Leuphana Universität Lüneburg, Universitätsbibliothek der Leuphana Universität Lüneburg
Granting Institution:Leuphana Universität Lüneburg
Date of final exam:2018/11/09
Release Date:2022/10/27
Das Rahmenpapier der kumulativen Dissertation enthält 4 Fachartikel
Institutes:Fakultät Nachhaltigkeit / Institut für Ökologie (IE)
Dewey Decimal Classification:5 Naturwissenschaften und Mathematik / 57 Biowissenschaften; Biologie / 575 Einzelne Teile von und physiologische Systeme bei Pflanzen
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